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マイケルソン兄弟がニューオーリンズから去って７年。ホープは父クラウスに会いたいあまり、大胆な行動を取って父親をニューオーリンズに戻そうとします。
ヘイリーはホープが起こした影響を最小限に抑えようとしますがすでに遅く、波紋は町全体に広がってしまうのでした。

一方フレイヤは家族が再会できないことに罪の意識を感じており、キーリンとの幸せをつかめずにいました。

レベッカもマルセルとの関係に心から夢中にはなれず、葛藤していました。
イライジャがそばにいないことに苦しみ、血を求めてヨーロッパ中を暴れ回っていたクラウスは、思いがけずキャロライン･フォーブスに出会います。

謎の失踪事件を機に、ニューオーリンズに向かうクラウス。ホープは父親との再会を期待します。

しかし、親子を引き離していた闇の魔法が危険な姿で町全体に表れ始め、ヴィンセントはこれらの現象が何を意味するのかアイヴィーに助言を求めます。

一方、マルセルは派閥間の緊張が高まるニューオーリンズに戻り、フレイヤはキーリンとの将来について、ある決断をします。
そしてホープは突然訪ねてきたローマンに、マイケルソン家の暗い秘密を漏らしてしまうのでした。

マルセルに記憶を消されたばかりのイライジャは、ふと気づくと辺ぴな場所におり、自分が誰なのかまったく分からずにいました。

ヴァンパイアとしての本能を抑えられないイライジャでしたが、自由に暮らす美しいヴァンパイアのアントワネットに出会い、彼女に支えられて新たな人生を送ります。
しかし、ついに手にした平穏な時間も、クラウスとのいさかいによって脅かされてしまうのです。

クラウスはヘイリーの捜索が進まぬことにイラ立ち、ニューオーリンズの３つの派閥から、それぞれ１人ずつ人質を取り圧力をかけます。

フレイヤはサルバトーレ学校に戻ったホープの様子を見るため、ミスティック･フォールズを訪れました。

ヴィンセントはクラウスの常軌を逸した行動がエスカレートしていると知り、アイヴィに助言を求めるのです。

クラウスに届いた謎めいた手がかりをもとに、ヘイリーの捜索が一歩前進します。
過去にさいなまれるアントワネットは、イライジャに真実を打ち明けます。

一方でマルセルは、クラウスとの関係を悪化させてしまうような決断を下します。

そしてホープは自ら招いた事態を収拾するため、自分で責任を取ろうとするのです。

母ヘイリーを取り戻す方法を知ったホープは、自身がもたらした混乱を収束させるため、危険な行動に出ます。
ホープの計画を知ったクラウスは、キャロラインに助けを求めました。

ヴィンセントとフレイヤはニューオーリンズのスーパーナチュラルな秘密について、デクランに明かすべきかどうかで対立するのでした。

アイヴィはクラウスを家族から引き離していた闇の魔法について、衝撃の事実をクラウスに打ち明けます。

一方イライジャはアントワネットの命を救うため、意外な人たちと手を組むのです。

ニューオーリンズに危機が迫る中、マイケルソン兄弟は“狩りの部屋”から逃れるため、それぞれ立場の違いを超えて協力せざるを得なくなりました。

ヴィンセントとマルセルとジョシュは町の平和を取り戻そうとしていましたが、ヴァンパイア純血至上主義者の暴動をきっかけに、派閥間に命懸けの対立が生じてしまうのです。

家族の再結成を試みたホープはその代償に苦しめられ、一方でフレイヤは、ついに人生を左右する決断を下します。

クラウスは、苦しむホープを普通では考えられないような方法で救おうとします。
また、イライジャの過去に関係する人物が、助けを求めてやって来ました。

一方、マルセルは町を揺るがすようなナイトウォーカーたちに立ち向かい、ヴィンセントは自ら下した重大な決断に正面から向き合うことになります。

クラウスはホープを苦しめる謎の現象について詳しく知るため、ダヴィーナに助けを求めます。

フレイヤとキーリンは結婚式当日、２人の将来について苦渋の決断を下します。

一方、イライジャはヘイリーとの過去の思い出に向き合うことになりました。

ニューオーリンズのスーパーナチュラルな秘密について好奇心を膨らませるデクランに対し、ついにマルセルはある手を打たざるを得なくなるのです。

急激に症状が悪化し、生命の危機にひんするホープのため、クラウスはミスティック･フォールズを訪れキャロラインに助けを求めます。

ホープをミスティック･フォールズに留めておくよう頼まれたイライジャは、姪のあることに気づいてしまい、胸が張り裂けそうになるのでした。

一方、特別な能力を持った子供たちのための学校、サルバトーレ学校では、アラリック･サルツマンがクラウスの計画を妨害するのです。

ホープの命を救うために、クラウスは必死になります。

だがクラウスの計画によって、マイケルソン家の運命は永久に変わろうとしていました。

感動のシーズンフィナーレです。