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クラウスが敗北を味わってから5年が経ち、ニューオーリンズのヴァンパイア王として君臨しているマルセルは、血統を継がないヴァンパイアたちをニューオーリンズに快く受け入れていましたが、彼らが自分の支配を予期せぬ形で脅かすことを知り、意外な人物に助言を求めることになります。

一方ヘイリーは、イライジャの意識を取り戻し、眠りにかけられたマイケルソン家を起こす方法をあと少しで見つけ出すところでしたが、そこで残酷な決断を下すよう迫られるのでした。

治療を受けて目覚めたマイケルソン兄弟は、ヘイリーと合流します。
彼らは、たとえマルセルと対峙することになったとしても、捕らわれの身になっているクラウスを救い出したいと考えていました。

一方トゥンデナイフの影響を受けて苦しむクラウスのもとに、彼にとっての悪魔が思いがけない形で姿を現します。
ヴィンセントは、ある怪奇現象について調査しますが、それは想像以上に不気味なものでした。

娘のホープと最後に会ってから5年もの長い年月が経ってしまったクラウスは、彼女との関係を再び育もうとしますが、ほかの家族はまだ不安に包まれていました。

イライジャは家族を守るために、最善の方法を決めようとします。

一方ニューオーリンズでは、ヴィンセントがマルセルに、元妻エヴァ･シンクレアについての恐ろしい秘密を打ち明けるのでした。
そして彼らは、ホープ･マイケルソンを含む、罪のない子供たちを生け贄にしようと計画している魔術師の行方を追います。

娘を救おうと必死のヘイリー。彼女は、ニューオーリンズの子供に目をつけた謎の魔力の正体を解き明かすため、マルセルに助けを求めます。
クラウスはホープと共にその魔力を追い続け、イライジャと、しぶしぶだがヴィンセントも加わります。

だがその最中に想定外の新たな脅威と危険な衝突をしてしまいます。
そして、フレイヤとキーリンは、見解の不一致はさておき、ニューオーリンズの勢力関係を永遠に変えてしまうかもしれない旅路に出るのです。

ホロウによって闇の魔法をかけられたクラウスとマルセルは、邪悪な幻覚にとらわれていました。

一方ヘイリーは、闇の魔法とかつてのオオカミ人間の仲間たちとの間に、不思議なつながりがあることを突き止めます。

フレイヤは、自らの命を危険にさらしてでもクラウスを幻覚から解放しようとします。
そして、罪悪感にさいなまれるキーリンは、ヒポクラテスの誓いを守ってフレイヤを助けるか、今後永遠にマイケルソン家の前から姿を消すかの決断を迫られるのでした。

ホロウには意のままに動く謎の手下がいることが発覚し、クラウスとイライジャは手の込んだパーティーを開いて、新たな脅威をおびき出し正体を暴こうとします。

ホロウの復活に責任を感じているヴィンセントは、マイケルソン家に協力して新たな脅威を倒そうとして魔法を使います。

一方、両親を殺害した黒幕と思われる人物についての情報が明らかになり、ヘイリーは運命の日の記憶を思い出すため、フレイヤに助けを請うのでした。

ホロウの新たな手下が動き回っているということが分かり、フレイヤは屋敷に防御の魔法をかけ、クラウス、ヘイリー、ホープを屋敷の中で待機させます。

ホロウへの防御を強化するためには危険な儀式が必要でしたが、ヴィンセントは儀式を執り行うことに気乗りがしません。
そんな彼を見たイライジャは、独自の方法で儀式を進めることにします。

フレイヤは、危険な計画を実行に移して新たな脅威と対面しますが、予想外の展開となり、生死のふちをさまよってしまうのです。

先祖に召喚されたヘイリーとクラウスは、先祖がいる世界に向かいます。
2人は、クラウスのかつての敵であり、ホロウを倒す秘密を知っている唯一の人物、ダヴィーナと対面します。

一方、イライジャとマルセルは協力せざるを得ない状況になり、ぎこちなくも手を組みますが、古傷に触れることになりました。
2人は、ホロウとの戦いで鍵となる重大な物を発見したアラリックと会います。

ホロウがヴィンセントへの恐ろしい伝言を残し、ヴィンセントはヘイリーとフレイヤの協力を得て、ホロウを倒すため決死の任務に就くことになります――たとえその最中に胸が張り裂けるような犠牲を払うとしても。

敵を倒すためとはいえ、家族には高い代償を払わせまいとするクラウスは、驚くべき同盟関係を結びます。
そして彼は、マイケルソン家を永遠に変えてしまうような計画を実行するのです。

クラウスは、家族一丸となってホロウと対決するため、疎遠になっていたレベッカとコールにニューオーリンズに戻るよう頼みます。

一方フレイヤはヘイリーに、互いの命を危険にさらすような計画を持ちかけますが、それは愛する人を救うための唯一の方法かもしれません。

いまだにダヴィーナを失った悲しみに暮れているコールは、もう一度彼女に会うためなら、自分はどこまでやれる覚悟があるのかと考えるのです。

ホロウは力をみなぎらせるために、アイテム（青く光る石）を使用しているということが発覚します。
フレイヤはレベッカとクラウスの協力を得てアイテム（青く光る石）のありかを見つけ出し、破壊しようとします。

一方、ホロウから究極の選択を突きつけられたコールと、彼の兄弟の関係は悪化します。

マルセルとレベッカは、互いの間に流れる緊迫した空気に向き合うほかありません。
そしてヘイリーは、ホロウの計画によって命懸けで闘うことになるのです。

ホロウがマイケルソン家の中で最も傷つきやすい人物を標的にし、クラウスはヴィンセントに頼ることになります。

ヴィンセントは、ホロウの闇の魔法をホロウ自身に向けて、復活できないようにすることができるというのです。

一方マルセルは、ヴィンセントの計画が裏目に出ないか心配し、ニューオーリンズのヴァンパイア王は、非常に危険な別の計画を念のために用意していました。
そしてフレイヤは、最も恐れていることに向き合わなければならなくなります。

マイケルソン家は、ホロウという最強で不死身の存在に対抗するための選択肢をすべて使い果たしていました。

ホープが命の危機にひんしている中、ヴィンセントは最後の手段として決死の計画を提案します。
だがその計画を実行すると、クラウス、イライジャ、ヘイリー、レベッカ、フレイヤの５人はマイケルソン家史上、最も大きな犠牲を払うことになるのです。