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オリジナル・ヴァンパイアの一家と、ヴァンパイアとオオカミ人間のハイブリッドである危険なクラウス・マイケルソン（ジョセフ・モーガン）を中心にストーリーが展開します。

そしてドラマは、クラウスが“超自然現象のるつぼ”、ニューオーリンズのフレンチクオーターに戻り、元弟子のマルセルと予期せぬ再会を果たすところから始まります。

兄のイライジャに強く勧められ、レベッカもニューオーリンズにやって来ます。
だが、そこで久しぶりに再会したヘイリーが思いがけない秘密を抱えていることを知り、レベッカはショックを受けるのでした。

レベッカは、もう一人の兄クラウスが悪事をたくらんでいると思い、あまり乗り気でないソフィーという魔女に助けを求めます。

一方クラウスがマルセルの秘密を暴こうとする中、マルセルは、ある危険な計画のためにダヴィナの協力を要請するのです。

クラウスとレベッカは、イライジャの忠告も聞かず、マルセルのグループを内部からつぶそうとします。

クラウスたちはソフィーに協力を求めますが、ソフィーはダヴィナと関わり合うことを恐れてしぶしぶ引き受けました。

そんな中、レベッカは、マルセルが主催する大きなヴァンパイア・パーティーに、カミーユという女性を招待します。

ニューオーリンズにやって来たばかりのカミーユは、それがどんなパーティーなのかを知る由もありませんでした。

ダヴィナは、もうすぐ行われるミュージック・フェスティバルに参加したいとマルセルに訴え、彼を説得します。
だがマルセルは、カミーユに頼んで密かにダヴィナを見張らせるのでした。

そんな中、アグネスに強く勧められて謎の医者を訪れたヘイリーは、思いがけない事実に直面しショックを受けます。

一方クラウスは、カミーユが打ち明けた過去の秘密に特別な興味を抱き、レベッカは、イライジャを巻き込む事態の真相を突き止めようとするのです。

クラウスは、これから生まれてくる自分の子供についてソフィーが何か知っていると確信し、彼女を問い詰めます。
ソフィーは、過去の秘密をクラウスとレベッカに打ち明けます。

そんな中、ある場所でむごたらしい遺体が発見されました。
マルセルは、現場への同行をクラウスに要請し、レベッカ、ソフィー、ヘイリーの３人は、ある目的のため、彼らと同じ場所に向かいます。

一方ダヴィナは、意外な人物を信用しショッキングな事実を打ち明けるのです。

クラウスは、ヘイリーの命が危険にさらされていることを知り、ヘイリーとお腹の中にいる子供を守ろうと全力を尽くします。

そんな中、過去に起きた悲惨な事件に対して気持ちの整理ができずにいたカミーユは、キーラン神父のもとへ行き、教えを請うのでした。

一方マルセルは、他人は誰も信じられないと思いながらも、アドバイスを求めて昔の友人を訪ねます。

その頃ダヴィナは、どうしたら自分の魔法をコントロールできるのかを学ぼうとしていました。

ヘイリーの前にかつての知り合いが現れ、驚くべき新事実を暴露したため、ヘイリーは、自分自身とお腹の子供に対する心配をますます募らせていくのでした。

一方クラウスとイライジャは、２人の間に漂う緊張感が高まっているものの、協力して行方不明のヘイリーを捜そうとしますが、クラウスは、旅先で思いがけない人物と危険な遭遇をします。

そんな中、レベッカはマルセルから魅力的なオファーを受けるのでした。

レベッカは難しい決断を迫られ、キーラン神父のもとへ教えを請いに行きます。
そしてイライジャは、クラウスと仲たがいしていることに悩むのでした。

そんな中、ヘイリーの過去にまつわる事実が、ある人物によって明かされます。

一方カミーユは、あちこちで遭遇する謎めいたメッセージの意味を探ろうとしますが、解き明かせずイライラが募ります。
そしてついに、マルセルが、クラウスに関する衝撃の事実を暴露し、物語は意外な方向に展開するのです。

マルセルが、クラウスの変化に驚きます。
最近のクラウスは、マルセルが犯した過ちのいくつかを許し、心を開いているからです。

カミーユは引き続き謎のメッセージの意味を解き明かそうとしていましたが、その内容がクラウスの過去に関する洞察に及ぶと、ひどく動揺するのです。

一方、様々な問題が思わぬ方向に展開する中、人間たちが事態を収拾しようと立ち上がりますが、結局人間たちの間で暴力的な闘争が始まってしまうのでした。

フレンチクオーターで、毎年行われる“カスケット・ガールズ・フェスティバル”の準備が始まります。

そんな中、クラウスがダヴィナを連れ戻す計画を実行しようとすると、イライジャとマルセルが意外にも協力関係を結び、ソフィーもダヴィナ捜しを始めます。

一方、思いがけない電話を受け取ったヘイリーは、難しい選択を迫られます。
そしてレベッカは、マルセルの昔の知り合いに助けを求め、ある計画を実行しようとするのです。

ダヴィナが重い病気にかかり、その影響がなぜかフレンチクオーター全体に及びます。
マルセル、クラウス、イライジャ、レベッカの４人は、一体何が起きているのかを調べるため、町に駆けつけました。

一方ソフィーは、ハーベスト・フェスティバルに関連する衝撃的な情報をもとに、違うアプローチでダヴィナを救おうとします。

そんな中、罪悪感に苦しむヘイリーは、ソフィーの計画で自分がどんな役割を果たすかをイライジャに打ち明けるのでした。

レベッカの身に危険が迫ります。
レベッカが桟橋の近くで生け贄の儀式の跡を発見し、それが危険な昔の魔法使いの仕業であることに気づいたからです。

そして、レベッカが危ない目に遭っていると知ったイライジャは、ヘイリーとともに彼女を捜しにいきます。

一方カミーユは、自分の過去について話し始めたマルセルと向き合うようになりました。

キーラン神父は、教会を再開しようとした時、過去に関わりのあった魔女に遭遇し、それ以来トラブルに巻き込まれていきます。

マルセルとレベッカの前には、ある人物が登場し、100年近く隠し続けてきた秘密が暴露されるという恐怖が、2人に襲いかかります。

一方、満月が近づいたある日、ヘイリーは、レベッカとともに、オオカミ人間の一族のためにパーティーを開きますが、招かれざる客が到着すると、事態は危険な方向に展開するのでした。

ある時レベッカは、自分がサナトリウムに閉じ込められていることに気づきます。しかも、彼女自身が1919年に働いていたサナトリウムでした。

レベッカは、それがジュヌヴィエーヴという魔女の仕業だということを察知します。
でも、もし復讐のために秘密がバラされたら、レベッカは破滅してしまうでしょう。

一方、自分の判断ミスでクラウスとレベッカを危険に陥れてしまったイライジャは、マルセルとヘイリーに助けを求めます。

クラウスの脳裏に、1919年に起きた出来事が次々にフラッシュバックし、彼は、衝撃的な過去の事実をカミーユに暴露していきます。
だがそれは、レベッカとマルセルがずっとクラウスに秘密にしていた事でした。

マルセルとレベッカは、魔女たちを倒そうと画策します。
一方イライジャは、意外な人物と同盟関係を結び、サビーヌの居場所を突き止めようとします。

そんな中、ヘイリーはサビーヌを人質に取り、ある情報を聞き出そうとしていました。

イライジャ、クラウス、レベッカの3人は、魔女に呪いをかけられ死の都の墓地に閉じ込められてしまいます。

そして、クラウスとレベッカは厳しく互いを非難し合いますが、それを見かねたイライジャはついに、長い間秘密にしていた家族の過去について語り出します。

一方マルセルは、レベッカを解放するため、とうとうジュヌヴィエーヴと取引をします。

そんな中、レベッカとヘイリーは、生まれてくる子供のことで気持ちを分かり合っていくのでした。

イライジャは、何もしていないクラウスを非難し、フレンチクオーターを統制するために一人で立ち上がる決意をします。

そんな中、イライジャは、ニューオーリンズで権力を持つ一家のフランチェスカという美しい女性から支援の申し出を受けました。

敵対勢力が歩み寄るようにと、一家は、盛大なパーティーを催します。
そこでは、クラウスがジャクソンに魅力的な取引を提供し、イライジャはヘイリーと踊り、暴力的な争いは驚きの結末を迎えるのでした。

ジュヌヴィエーヴは、魔女集団が、伝統的な祝日を祝うことを許可してほしい、とイライジャに頼みます。贈り物と交換に祈りを捧げるという祭りです。

そんな中、イライジャは、かつてあった家の栄光を取り戻そうとすします。

一方ジュヌヴィエーヴたちは、祭りを利用してダヴィナにあることを教えようとしますが、クラウスが思いも寄らない重要な贈り物をダヴィナに渡して、その邪魔をします。

やがて祭りは暴力と化して爆発するのでした。

カミーユがキーラン神父を助けたい一心で、ある行動を取りますが、その善意は、神父を暴力的な事件に巻き込んでいくのでした。

一方、クラウスとイライジャはオオカミ人間の一族をどう扱うかで意見が食い違います。

その後イライジャは沼地に出かけていき、恐ろしい爆発を目撃します。それは、地域内での憎しみと不信感をますます増長させていました。

そんな中、ヘイリーは家系図の欠けた部分について、驚きの情報をマルセルから聞いていました。

ヘイリーとお腹の子供が危険な状態に陥り、ヘイリーは思いも寄らない敵に立ち向かうことになります。

クラウスとイライジャは、ヘイリーを救うためジュヌヴィエーヴの協力を要請しますが、彼女は、ダヴィナや他の若い魔女たちを統制するために悪戦苦闘していました。

そんな中、カミーユは、家族の秘密を解き明かす鍵をフランチェスカが捜していることをマルセルに伝えます。

一方クラウスは、父が出てくる悪夢に苦しめられていました。

クラウスとイライジャは、聖なる石を集め始めます。ジュヌヴィエーヴが、ヘイリーとオオカミ人間社会の運命を永遠に変えるために、それを必要としているのです。

クラウスの計画を進めるとフレンチクオーターのヴァンパイアが全滅してしまうと思ったマルセルは、軍隊を召集し権力を取り戻そうとします。

一方、カミーユが謎のメッセージを解き明かしていくうちに、地域の派閥内に潜んでいた衝撃の事実が暴露されるのです。

ヘイリーの出産予定日が刻々と近づき、クラウスとイライジャは、ヘイリー捜しに奔走します。
その頃ヘイリーは、どんなことをしてでも魔女たちからお腹の子供を守ろうと、固い覚悟を決めていました。

一方フランチェスカは、ニューオリンズにいるオオカミ人間の将来ついて、オリバー、ジャクソンと会議を開きます。

そんな中、マルセルたちは奇襲攻撃を受け、ダヴィーナとカミーユはクラウスを倒すために協力を申し出ます。

シーズン・フィナーレ。クラウスは愛する者を守るため、心が張り裂けるような決断を下すのです。